Die Stadt Ingolstadt gehört zu den wirtschaftlich am stärksten wachsenden Gebietskörperschaften Deutschlands. Dazu trägt neben der allgemein günstigen Lage in Bayern die gute Verkehrsanbindung bei. Diese starke Position wird der Stadt regelmäßig in verschiedenen voneinander unabhängigen Studien eingeräumt, so etwa im Zukunftsatlas 2016, wo sie Platz 3 belegte und damit zu den Orten mit „Top Zukunftschancen“ zählt. Dieser Rang wurde vom Zukunftsatlas 2019 bestätigt. Infolge dieser Firmenansiedlung haben sich hier zahlreiche Zulieferunternehmen, wie EDAG, Samvardhana Motherson Peguform, Semcon, Dräxlmaier oder Continental Automotive Systems (zuvor TEMIC, ehemals Telefunken und AEG) mit einem Standort zur Entwicklung und Produktion von Automobilelektronik, niedergelassen. Ein Großteil dieser Betriebe hat seinen Sitz im Güterverkehrszentrum Ingolstadt (GVZ-I) im Nordwesten Ingolstadts. Audi hat zusammen mit den Zulieferbetrieben große wirtschaftliche Bedeutung für die Stadt und die Region. 

Ingolstadt, ein wichtiger Standort der deutschen Automobilindustrie, ist Unternehmenssitz und größter Produktionsstandort des Automobilherstellers Audi, eines Tochterunternehmens von Volkswagen. Audi war ursprünglich ein Kraftfahrzeughersteller, der 1909 im westsächsischen Zwickau gegründet wurde und seit 1932 zur Auto Union AG Chemnitz gehörte. Die ehemals im sächsischen Staatsbesitz befindliche Aktiengesellschaft wurde in der Sowjetischen Besatzungszone durch die russische Besatzungsmacht demontiert und nach dem Willen der Siegermächte des Zweiten Weltkrieges entschädigungslos enteignet. Im August 1948 erfolgte die Löschung des Konzerns im Chemnitzer Handelsregister. Die in die damalige Trizone vertriebenen Konzernführungskräfte der Auto Union, allen voran Richard Bruhn und Carl Hahn, erreichten danach mit Krediten der bayerischen Staatsregierung und Marshallplan-Hilfen in Ingolstadt die Neugründung der Auto Union. Aus der Fusion der Auto Union GmbH mit der NSU Motorenwerke AG ging 1969 die Audi NSU Auto Union AG Neckarsulm hervor. 1985 kam der Firmensitz verbunden mit der Umbenennung in Audi AG nach Ingolstadt. Audi beschäftigt (Stand 1. Januar 2008) in Ingolstadt 31.337 Mitarbeiter, davon 19.995 Arbeiter, 9.903 Angestellte und 1.439 Auszubildende aus 72 Ländern der Erde.

Die Airbus Group ist in der Nachbargemeinde Manching mit der Tochter Airbus Defence and Space und mehreren Tausend Mitarbeitern stark vertreten. Hier wird unter anderem der Eurofighter gebaut, getestet und erweitert. Von Bedeutung für Ingolstadt ist die Bekleidungsindustrie, die mit den Firmen Rosner und Bäumler vertreten war. In Ingolstadt befindet sich außerdem der Hauptsitz der Metro-Tochtergesellschaft Media-Saturn-Holding als Obergesellschaft der Media-Markt- und Saturn-Elektronik-Handelshäuser. Im Mai 2010 wurde der europäische Hauptsitz der Kaspersky Labs GmbH, einer Tochter der Russischen Kaspersky ZAO, eröffnet. Auch Schubert & Salzer hat seinen Hauptsitz in Ingolstadt. Von der allgemeinen Kaufhauskrise ist die Stadt dennoch betroffen. In Ingolstadt, der „Stadt des Bayerischen Reinheitsgebots“, haben überdies sieben Bierbrauereien – Nordbräu, Herrnbräu, Westparkbräu 1516, Yankee & Kraut, Danielbräu, Schwalbenbräu und Griesmüllers Altstadtbrauerei – ihren Standort. Die Brauerei Ingobräu hat ihren Betrieb 2007 eingestellt.